大卫·阿耶在一个充满暴力的街区长大。青年时期,大卫·阿耶被父母赶出了家门,前往洛杉矶的中南部生活。后来,他从高中辍学,以粉刷房屋为生。18岁时,他加入了美国海军,作为一名声纳兵在核动力潜艇服役了两年。此外,他还做过犯罪小说《洛城机密》作者詹姆斯·艾尔罗伊的助手。
2000年,在战争电影《猎杀U-571》中首次担任编剧,该片根据史料改编,讲述了二战时期的一场潜艇大战。大卫·阿耶2001年,担任动作电影《速度与激情》的编剧,该片由保罗·沃克,范·迪塞尔主演；同年,担任由丹泽尔·华盛顿主演的犯罪动作片《训练日》的编剧和制片人,他从1995年就开始创作该剧本。2002年,与詹姆斯·艾尔罗伊联合担任了以罗德尼·金事件为背景的犯罪惊悚电影《私法行动》的编剧,该片由库尔特·拉塞尔,斯科特·斯比德曼等人联合主演。2003年,与大卫·麦凯纳共同编剧的动作电影《反恐特警组》上映,该片由塞缪尔·杰克逊,柯林·法瑞尔领衔主演,根据同名游戏改编。2005年,自编自导并制作了犯罪惊悚电影《非常时期》,该片是大卫·阿耶的导演处女作,由克里斯蒂安·贝尔,弗莱迪·罗德里格兹主演。2008年,其执导的动作犯罪电影《街头之王》上映,该片由基努·里维斯,福里斯特·惠特克,克里斯·埃文斯共同主演。2012年,其自编自导并制作的动作电影《警戒结束》上映,该片主要讲述了美国洛杉矶巡警与毒贩之间斗争的故事,被《芝加哥太阳报》影评人罗杰·埃伯特评为“年度十佳电影”。2014年,其编导的动作电影《破坏者》上映,该片由阿诺·施瓦辛格领衔主演,改编自阿加莎·克里斯蒂所著的小说《无人生还》；自编自导并制作由布拉德·皮特,希亚·拉博夫等人联合主演的二战题材战争电影《狂怒》。2016年,自编自导漫改电影《自杀小队》,该片是DC扩展宇宙的第三部电影,讲述了由哈利·奎恩,死亡射手等角色组成的反英雄团队自杀小队故事,入围了第37届金酸莓奖最差剧本奖。2017年,担任科幻电影《光灵》的导演及制片人,该片由威尔·史密斯主演,Netflix发行。2018年,确认自编自导犯罪惊悚电影《收税人》,再次与希亚·拉博夫合作。2020年,担任DC犯罪电影《猛禽小队和哈莉·奎茵》的监制。2024年1月12日,导演的电影《养蜂人》在北美上映。